Aufbauend auf den umfangreichen Kunstsammlungen des königlichen Diplomaten August Kestner und des hannoverschen Senators Friedrich Culemann aus dem 19. Jahrhundert beherbergt das Haus heute vier Abteilungen: Antike Kunst, Ägyptische Kunst, Angewandte Kunst und Design vom Mittelalter bis zur Gegenwart sowie Münzen und Medaillen. Ein wichtiger Schwerpunkt liegt allerdings auf der ständig wachsenden Designsammlung, anhand derer das Museum August Kestner seinen Besuchern das Thema Gestaltung anschaulich und interessant nahe legt.